揭示微生物光合嵌合型代谢途径的起源和演化

近日，上海交通大学深部生命国际研究中心王风平教授与王寅炤副教授合作于国际权威期刊Nature Communications发表了题为“Globally distributed Myxococcota with photosynthesis gene clusters illuminate the origin and evolution of a potentially chimeric lifestyle”的研究论文。论文作者通过组学大数据挖掘策略，针对光合作用关键基因，筛选全球未知光合原核生物。

黏细菌是一类具有潜在捕食和社会行为的原核生物，是多种生态系统中的关键类群。本研究在全球基因组数据库中，发现黏细菌的多个谱系具有完整的光合基因簇，具有光合作用潜能，并深入分析了黏细菌基因组的谱系发生和代谢特征。该发现扩大了已知的光合微生物多样性，对于进一步研究光合作用的起源和演化至关重要，揭示了微生物嵌合型生活方式（光合+捕食）的起源和演化。上海交通大学海洋学院王风平教授和生命科学技术学院副教授王寅炤为论文共同通讯作者，生命科学技术学院博士生李留洋为本文第一作者。海洋学院博士生黄丹玥、生命科学技术学院硕士生胡尧勋，英国利物浦大学Daniel P. Canniffe博士和研究生Nicola M. Rudling为本文合作作者。

光合作用是一种生物通过复杂的光合系统将光能转化为自身能量的过程。光合作用对生物地球化学循环至关重要，并且在早元古代时期就已经改变了地球表层和大气的环境。据认为，所有现存光合生物的祖先可能是生活在距今约32~35亿年前的不产氧光合微生物。两百多年来，科学家仅在细菌域的八个门中发现过基于叶绿素的光合细菌。黏细菌是细菌域中非常独特的类群，具有社会化生活方式、捕食能力、子实体形成等特征，同时也是重要的次级代谢产物来源。黏细菌在食物网中作为捕食者的角色为人熟知，在包括海洋、陆地、淡水、极地和一些人源环境（比如污水处理厂）等多种生态系统中起到了关键作用。绝大多数已培养的黏细菌类群都可以通过分泌多种次级代谢产物来捕食或者裂解其他细菌、真菌。

图1  光合黏细菌的全球分布以及光合基因簇的基因排列和谱系发生

通过构建光合微生物基因组数据集，本研究发现黏细菌门多个谱系（至少包含3纲、6科、14属、18种）都具有完整的光合基因簇，编码着细菌叶绿素合成酶、反应中心和捕光系统（图1）以及其他关键酶。这些光合基因的谱系发生揭示了光合黏细菌的单系起源和垂直遗传的演化特征。我们为其中新发现的纲暂定名为“夸父”，取名自中国古代神话“夸父追日”；为其中一个新科暂定名为“后羿”，取名自中国古代神话“后羿射日”；为其他潜在的光合黏细菌谱系暂定名为“羲和”细菌，取名自中国古代神话“羲和浴日”。分子钟定年结果指出光合黏细菌可能起源于大约30.9~26.7亿年前，具有非常古老的光合营养史。代谢特征分析表明，六个科水平的光合黏细菌都具有叶绿素合成途径中编码AcsF酶的基因（有氧条件下发挥作用），部分类群同时具有编码BchE酶的基因（厌氧条件下发挥作用）。同时，一些类群编码完整的卡尔文循环（还原性磷酸戊糖途径），表明其自养固碳潜能。因此，我们认为光合黏细菌具有多种潜在的营养和能量代谢通路，而且部分类群属于兼性厌氧细菌（图2）。

图2 光合黏细菌的代谢特征

通过人工合成黏细菌光合色素生物催化过程中的关键基因，并转化入已敲除该关键基因的变形菌门紫细菌Rhodobacter sphaeroides中，发现异源表达的黏细菌光合色素合成酶能够成功催化形成具有活性的光合色素分子，证明该光合色素合成酶基因在黏细菌中也可能执行光合作用的相关功能（图3）。同时，异源表达的黏细菌类胡萝卜素合成关键基因在Rhodobacter sphaeroides缺失突变株中也具有催化活性。此外，利用Tara Oceans宏转录组数据集，本研究发现光合黏细菌所具有的光合基因在广泛的地理区域和多样的生境中均具有较高的表达量，且与非光合基因表达量相比没有显著差异。研究推测了黏细菌“光合-捕食-异养”的生活史：在寡营养的环境条件下，这些黏细菌可能进行光合作用以实现二氧化碳的固定；在富营养条件下，黏细菌会采用狼群战术对其他微生物进行捕食。在变化的环境中，黏细菌会及时调整其生存策略，从而在异养和自养生活方式之间进行切换。

图3 异源表达黏细菌光合色素合成基因

(a) Rhodobacter sphaeroides光合色素合成基因敲除突变株、黏细菌光合色素合成基因回补株及野生株的全细胞吸收光谱；(b) HPLC分析Rhodobacter sphaeroides类胡萝卜素催化基因敲除突变株及黏细菌类胡萝卜素催化基因回补株吸收光谱。

本研究在四个层面上具有重要意义：1）新光合类群的发现扩大了已知基于叶绿色的光合细菌多样性，即从原先认为的8个细菌门扩大到了9个门；2）新光合类群及其光合基因对于进一步研究光合作用的起源和演化至关重要；3）新光合类群的自养代谢过程对生物地球化学循环可能具有重要意义；4）光合黏细菌的生活史可能启示了嵌合型生活方式（光合+捕食）的起源和演化。

该成果得到了国家自然科学基金（92051116, 92251303, 91951209, 42272354）和上海市自然科学基金（20ZR1428000）的资助。中国科学院上海营养与健康研究所生物医学大数据中心张国庆教授、曹瑞芳、刘婉在数据提交和准备方面为本研究提供了重要支持，并得到水圈微生物组图谱（MASH）平台的支撑。本研究同时得到深部生命国际研究中心（IC-DLI）及上海交通大学网络信息中心高性能计算中心的重要支持。

原文链接

https://www.nature.com/articles/s41467-023-42193-7